中國科學院分子植物科學卓越創新中心李大鵬研究團隊與德國馬克斯普朗克化學生態所合作首次揭示了植物如何巧妙組裝其特异性代謝產物應對農業重大害蟲小葉蟬的非寄主抗性機制。該成果於北京时間2022年2月4日在國際知名學術期刊《科學》以封面論文的形式線上發表題為“Natural history–guided omics reveals plant defensive chemistry against leafhopper pests”的研究論文。這一成果不但為探索植物昆蟲互作開闢了新的博物學驅動的多組學分析方法，還為植物如何特异性調度其化學“防禦壁壘”抵抗昆蟲進攻提供了全新的代謝視角，是植物對多食性昆蟲的非寄主抗性研究的重大突破，同時該研究應用合成生物學的手段對農作物首次進行植物非寄主抗性代謝改造，為農業精准綠色防控技術提供全新可行性應用方案。
植物是天然的有機合成專家，由於其固著於土地之上，無法像動物一樣逃避傷害，囙此，植物進化出了能够生成結構複雜多樣的特异性代謝產物以適應其複雜多變的生存環境。我們對植物特异性代謝產物的化學結構，生物合成途徑，生理生態學功能，以及這些小分子化合物如何在自然界發揮作用的深入解析與認知，是我們破譯植物“化學語言”，揭示植物如何在逆境中安排和調度其複雜的“代謝武器”以在自然界中生存的關鍵，也是我們理解生命體化學本質的覈心。然而，由於植物代謝組的複雜性與多樣性，迄今為止，絕大多數植物代謝物的結構和功能仍然未知。
小葉蟬（Empoasca leafhopper）是一種嚴重危害農作物的世界性害蟲，其寄主範圍廣泛，繁殖率高，更為嚴重的是小葉蟬能够傳播多種植物病毒，每年造成嚴重作物減產及經濟損失。現時的防治方法是大量噴灑農藥，但是防治效果有限而且代價高昂。植物的非寄主抗性現時主要集中在植物病原菌互作研究上，由於昆蟲的高度取食自主權，植物對昆蟲的非寄主抗性機制現時還不清楚。茉莉素是植物抗蟲的關鍵激素，先前的研究發現小葉蟬會“竊聽”植物茉莉素激素的合成和響應能力，從而特异性地選擇茉莉素含量低的植物作為自己的寄主，但是，受茉莉素調控的下游直接發揮抗性功能的代謝物並不清楚。
在該項研究中，研究團隊在野外大田種植了由26個父母本雜交生成的共1816株重組自交系群體，這些自交系群體的基因背景各不相同，以供小葉蟬的“竊聽”和宿主選擇。當小葉蟬自由攻擊這些植物時，它們的攻擊率便可以用來幫助確定非寄主植物轉變為寄主植物的遺傳元素。該研究通過博物學驅動的正向遺傳學與反向遺傳學、轉錄組學及非靶向結構代謝組學相結合的全新分析管道鑒定到了一種新的植物特异性代謝產物，是植物對小葉蟬產生非寄主抗性的關鍵化合物，並將其命名為CPH。有趣的是，該化合物是由非常規的茉莉素元件JAZi特异性調控的，研究發現，植物只有在被小葉蟬，而非其他昆蟲攻擊的時候，JAZi才會在被攻擊的葉片特异性表達，啟動其調控的CPH合成。進一步研究發現，該化合物由一個乙醯轉移酶AT1和兩個多酚氧化酶PPO1和PPO2及一個小檗堿橋酶BBL2共同協調合作催化合成的。巧妙的是，該化合物凝結了3大代謝通路，其中一個關鍵合成通路是由植物綠葉揮發通路組成的，是植物揮發性間接防禦的覈心通路，另外兩個通路則參與植物的直接防禦物質合成。囙此該研究首次解析了植物的直接和間接防禦通路是如何巧妙地“對話和調度”合成其代謝武器的。最終，研究團隊通過合成生物學的手段將該代謝通路綜合到蕃茄與蠶豆等作物中，設計出小葉蟬非寄主選擇的高抗作物。
上一世紀60年代開始的農業綠色革命前所未有地新增了農作物產量。如今，人口持續增長，同時，全球氣候變暖引起的持續增長的乾旱、真菌入侵及病蟲害對未來農業發展帶來巨大挑戰。植物是最複雜精妙的化學設計師，該研究運用的博物學驅動的多組學分析及與合成生物學相結合的研究方法將為挖掘植物數百萬年進化的化學創新手段，為設計第二代綠色革命高產優質抗逆作物提供全新的代謝維度。在全球氣候變暖和全球草食動物日趨變化的世界中，投機型的植物昆蟲互動將成為未來自然和人造生態系統的主導互動模式，對植物如何應對這種非寄主投機性互動的認知將極大地幫助我們設計能應對氣候變化的未來綠色抗逆作物。
中國科學院分子植物科學卓越創新中心李大鵬研究員、德國馬克斯普朗克化學生態所Ian Baldwin教授和博士後白悅辰為本文共同通訊作者，德國馬克斯普朗克化學生態所白悅辰為本文第一作者。
文章連結：https://doi.org/10.1126/science.abm2948
小葉蟬的攻擊誘導了關鍵抗性化合物的合成與調控路徑